Parasitoides de Spodoptera frugiperda

Tabla 1. Especies parasitoides de S. Frugiperda, reconocidas en cultivos de maíz, en el Valle del Cauca. C.I. Palmira (García Roa, Mosquera, Vargas S., & Liliana, 1999).

TIPO DE AGENTE

ESPECIES DE AGENTES BENEFICOS


De huevos

Telenomus sp. posible remus (Hymenoptera: Scelionidae)

Trichogramma atoponivirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae)

Trichogramma exiguum Pinto & Platner

Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera: Branonidae)

 De larvas 

Meteorus laphygmae Viereck (Hymenoptera: Braconidae)

Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae)

Eiphosoma sp. Pos. Vitícola Cresson (Hymenoptera: Ichneumonidae)

Exasticolus fuscicornis Cameron (Hymenoptera: Braconidae)

Euplectrus plathypenae Howard (Hymenoptera: Eulophidae)

Winthemia rufopicta (Bipot.) (Diptera: Tachinidae)

Winthemia sp. Pos. sinuate Reinhard (Diptera: Tachinidae)

Incamyia sp. (Diptera: Tachinidae)

Eucelatoria sp. (Diptera: Tachinidae)

Gonia crassicornis (F.) (Diptera: Tachinidae)

Acroglossa vetuca Rein (Diptera: Tachinidae)

Lespesia archippivora (Riley) (Diptera: Tachinidae)

Sarcophaga sp. (Diptera: Sarcophagidae)

 De pupas

Archytas marmoratus Towsend (Diptera: Tachinidae)

Archytas sp. (Diptera: Tachinidae)

Tabla 2. Lista de beneficos que afectan las poblaciones de S. frugiperda en caña de azúcar en Colombia (Bustillo Pardey, 2011)

    Telenomus remus Nixon    

Rojas Alvarez & García Roa (1995) nos hablan de los hábitos parasiticos de Telenomus: Cuando las masas de huevos de Spodoptera se sometieron a parasitacion, la hembra de Telenomus inicio su busqueda posandose sobre los huevos. Con las antenas tocaba la superficie superior del huevo, se posaba sobre el y luego introducía el ovipositor (proceso que dura de 20 a 25 segundos). Despues se retiraba, se hacia una limpieza y proseguía su trabajo de parasitacion buscando otros huevos, repitiendo la misma operacion. Cuando la postura de Spodoptera presenta dos o mas capas de huevos, la hembra de Telenomus, al introducirse a ellas, pliega las alas hacia atras y con el abdome, abre espacio para llegas a los huevos de las capas inferiores.

El huevo, despues de parasitado, sufre un cambio de coloracion: mancha ligeramente oscura en la parte superior, masa de huevos aperlada, color gris claro; por ultimo un gris mas intenso, lo que indica que el adulto esta proximo a emerger. Al salir del huevo, la avispita de Telenomus rompe el corion con las mandibulas, y deja una fisura en la parte superior del huevo. Los machos de Telenomus emergen después de 10 y 11 días de la parasitación y las hembras 13 y 14 días. Al emerger, el macho permanece alrededor de la postura de donde emergió, esperando la emergencia de las hembras para copularlas. Al observar la progenie de 15 hembras de Telenomus sin fecundar, de los huevos de Spodoptera sólo emergieron machos, presentándose el fenómeno de partenogénesis del tipo arrenotoquia. Se estableció que en un mm2 caben aproximadamente cuatro huevos.

La federación nacional de arroceros, Fedearroz; produce para la liberación y manejo biológico del cogollero o trozador en arroz, Telenomus remus denominada la avispita negra. El ciclo de vida de esta especie es de 10 días, considerándola altamente específico ya que solo parasita a Spodoptera. Una sola hembra puede atacar más de 160 huevos. Las hembras normalmente viven hasta 9 días; logrando sobrevivir en promedio 20 días en espera de hallar hospedero y ovipositar (Guarin Campo, 2010). Telenomus presenta alto grado de porcentaje de parasitismo (92%) bajo condiciones de laboratorio. Spodoptera frugiperda es una especie apta para la multiplicación de Telenomus remus por ser de fácil manipulación en laboratorio, por presentar alta prolificidad, ciclo de vida corto y fácil apareamiento. Además, lo más importante: es aceptada fácilmente por la especie parásita (Pulido C. & Ramos O., 1994).

Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae)

Figura 1. De izquierda a derecha T. exiguum, T. pretiosum y T. atopoviriliaFuente: Naturalista.mx

Díaz Niño (2011) evaluó la efectividad de diferentes especies de Trichogramma para el control de S. frugiperda: en cajas de petri los huevos de S. frugiperda fueron parasitados en mayor proporción por T. atopovirilia y T. pretiosum que por T. exiguum. Hubo un patrón similar al observar el número de larvas de S. frugiperda y el porcentaje de daño a las plantas. La presencia de T. atopovirilia redujo la presencia de larvas eclosionadas, mientras que T. exiguum no difirió del tratamiento control. También T. atopovirilia y T. pretiosum tuvieron los valores más bajos para el porcentaje de daño, mientras que T. exiguum reportó valores iguales al tratamiento control. La especie de Trichogramma comercialmente disponible más prometedora para controlar S. frugiperda es T. atopovirilia. Aunque T. exiguum tiene la mayor tasa de emergencia y longevidad, su capacidad para parasitar huevos de S. frugiperda es muy baja, mientras que T. atopovirilia y T. pretiosum mostraron una alta tasa de parasitismo de las dos especies hospederas, y una buena adaptabilidad al medio ambiente. condiciones. Este estudio mostró que en presencia de trébol rojo T. atopovirilia tuvo una mayor tasa de parasitismo de huevos de S. frugiperda y S. cerealella y una mayor longevidad en experimentos sin elección.

    Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera:Braconidae)    
Figura 2. Chelonus insularis sobre huevos de S. frugiperda [link recurso]

En 1986, en el Laboratorio Jaime Mor de la Federación Nacional de Algodoneros, ubicado en Espinal (Tolima). Para iniciar la cría del parásito, se recolectaron larvas de S. frugiperda presumiblemente parasitadas. Los huevos de C. insularis son depositados dentro de los huevos del hospedero. El huevo parásito es elongado, hialino, con corión blando, liso y transparente. Aproximadamente 30 horas después de ovipositado, se puede observar el huevo embrionado y su eclosión ocurre entre las 36 y 39 horas (Medina et al., 1988). En el siguiente video podemos observar cómo C. insularis parasita huevos de polilla:

La más alta progenie obtenida se debió a la mayor cantidad de huevos expuestos diariamente a las hembras y no al hecho de que las hembras fueran más longevas. Las hembras expuestas diariamente a 50-60 huevos produjeron en promedio 21 individuos diarios, mientras que las hembras expuestas diariamente a 90 huevos lograron 36,73 individuos. La mayor producción de progenie se debe a la mayor cantidad de huevos expuestos diariamente, mientras que el tiempo de exposición no tiene mayor efecto sobre la progenie de cada hembra.

  • Influencia del parasitismo de Chelonus insularis en la susceptibilidad de Spodoptera frugiperda a insecticidas

En San Luis y El Espinal (Tolima), con la  poblacion de C. insularis de El Espinal, se determino la suceptibilidad del gusano cogollero a los insecticidas seleccionados Methomyl 90WP (0.5, 1.0, y 2.0 ml/l), chlorpyriphos 480EC (0.5, 1.0, 2.0, y 5.0 ml/l), cypermethrin 24.8EC (0.1, 1.0, y 10 ml/l), y B. thuringiensis (250, 500, y 1000 ml/l) (Zenner, Álvarez, & Barreto, 2006).

La proporcion de parasitismo en las masas de huevos del gusano cogollero de la población de El Espinal, correspondio al 92.5%, y para la poblacion de San Luis, 86.1%. Las larvas parasitadas fueron 3,93 veces más suscptibles a clorpirifos, 3,71 veces más a metomyl y 14,11 veces más a cipermetrina que las no parasitadas. El menor efecto del parasitismo sobre la susceptibilidad se encontró con B. thuringiensis. Para cada producto, la DL50 fue menos para larvas parasitadas; se encontro un incremento de 2,76 veces en susceptibilidad de larvas parasitadas comparadas con la DL50 de colpirifos. El mayor incremento de DL50 en ambas poblaciones fue para cypermethrin, y el menor para B. thuringiensis. Hay una aparente diferencia en la tolerancia en por lo menos chlorpyriphos y ambas poblaciones de Spodoptera la cepa del Espinal fue menos susceptible a chlorpyriphos que la ccepa colectada en San Luis. Es claro que el parasitismo debilita las larvas hospederas y que las mas debiles, larvas parasitadas, llegan a ser mas susceptibles a insecticidas sinteticos que las no parasitadas. El cece de alimentacion de la larva debido a la accion de la toxina de B. thuringiensis, aparentemente no interfiere con el normal desarrollo del 1er instar larval del parasitoide, y esta no ingirio, o no hubo la suficiente concentracioin de Bt-toxina en la hemolinfa, para verse afectada.

Figura 3. Trichogramma spp parasita huevo de Spodoptera frugiperda (Kaihui et al., 2019)

Figura 4.  A) Larva del parasitoide Meteorus laphygmae emergiendo de una larva de S. frugiperda.  B) Larva de S. frugiperda con orificio de salida del parasitoide en el último propodio abdominal (Villegas-Mendoza, Sánchez-Varela, & Rosas, 2015)


Figura 5. Larvas de S. frugiperda recolectadas en Tamaulipas. 2a) larva no parasitada. 2b) larva con individuos del ectoparasitoide E. platyhypenae, muestra de Güémez, Tamaulipas (Fotografías: Juana María Coronado B.) (Serrano-Dominguez et al., 2021)

Figura 6. Larvas de ectoparasitoide gregario Euplectrus plathypenae (Eulophidae) sobre larva de Spodoptera frugiperda (Constantino, 2020).

REFERENCIAS

[1] Bustillo, A. E., Constantino, L. M., Benavides, P., Gil, Z. N., Góngora, C. E., & López-Nunez, J. C. (2008). Seccion 2. Manejo integrado de plagas. In E. B. Ltda. (Ed.), Los insectos y su manejo en la caficultura colombiana. FNC – Cenicafé, Chinchiná (Colombia). Editorial Blancolor Ltda., Manizales (pp. 93–282). Retrieved from https://www.researchgate.net/publication/340660315_Seccion_2_Manejo_integrado_de_plagas

[2] Constantino, L. M. (2020). Control natural factores bióticos. In El Control Natural de Insectos en el Ecosistema Cafetero Colombiano (pp. 36–67). Retrieved from https://biblioteca.cenicafe.org/bitstream/10778/4235/1/CAP3.pdf

[3] Díaz Niño, M. F. (2011). Eficiencia de tres especies del género Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) para el control de Spodoptera frugiperda Smith y Copitarsia decolora Guenée (Lepidoptera: Noctuidae) en el cultivo de uchuva. (Universidad Nacional de Colombia). Retrieved from https://repositorio.unal.edu.co/bitstream/handle/unal/7587/790686.2011.pdf?sequence=1&isAllowed=y

[4] García Roa, F., Mosquera, A. T., Vargas S., C. A., & Liliana, R. A. (1999). Manejo Integrado del Gusano cogollero del Maíz Spodoptera frugiperda (J.E. Smith). Retrieved from https://www.cabi.org/wp-content/uploads/Garcia-1999-IPM-of-Spodoptera-frugiperda.pdf

[5] Guarin Campo, A. (2010). Biología y Ecología de Telenomus sp. (Hymenoptera: Scelionidae) Parasitoide de Huevos de Opsiphanes cassina Ferlder (Lepidoptera: Nymphalidae: Brassolinae) (Universidad Nacional de Colombia). Retrieved from https://repositorio.unal.edu.co/bitstream/handle/unal/70526/arnulfoguarincampo.2010.pdf?sequence=1&isAllowed=y

[6] Kaihui, Z., Zhou, J., Zhuting, Z., Chen, Z., Wunan, C., Zhang, L., & Dong, H. (2019). Parasitic efficacy and offspring fitness of Trichogramma pretiosum against Spodoptera frugiperda and Spodoptera litura at different egg ages. Plant Protection. https://doi.org/10.16688/j.zwbh.2019401

[7] Medina, M. C., Díaz Camacho, P., Emilio, L. Z. J., & Siabatto P., A. (1988). Ciclo de vida y descripción de Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera: Braconidae), parasito de Spodoptera spp. Revista Colombiana de Entomología, 14(1), 13–21. Retrieved from https://www.google.com/url?sa=t&rct=j&q=&esrc=s&source=web&cd=&ved=2ahUKEwiNtqrquNv2AhVlTDABHRGsC_wQFnoECAUQAQ&url=https%3A%2F%2Frevistacolombianaentomologia.univalle.edu.co%2Findex.php%2FSOCOLEN%2Farticle%2Fdownload%2F10194%2F12776&usg=AOvVaw02jWTgnuK9KZKgyjQxXguL

[8]Pulido C., S. X., & Ramos O., L. J. (1994). MULTIPLICACIÓN DE Telenomus sp. (HYM.: Sceliónidae) EN LA CRIA MASIVA DE Spodoptera frugiperda (LER: Noctuidae) CON CUATRO DIETAS ARTIFICIALES. Area Agricola, 1(2), 9–16. Retrieved from https://repository.agrosavia.co/bitstream/handle/20.500.12324/542/76460_50709.pdf?sequence=1&isAllowed=y

[9] Rojas Alvarez, L., & García Roa, F. (1995). Comportamiento parasítico de Telenomus sp. en Spodoptera frugiperda. Revista Colombiana de Entomología, 21(4), 191–196. Retrieved from https://revistacolombianaentomologia.univalle.edu.co/index.php/SOCOLEN/article/view/9984/12432

[10] Serrano-Dominguez, A. K., Coronado-Blanco, J. M., Ruíz-Cancho, E., López-Santillán, J. A., Estrada-Drouaillet, B., & Salas-Araiza, M. D. (2021). Euplectrus platyhypenae HOWARD, 1885 (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE) EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS. Boletín Sociedad Mexicana de Entomología, 5(2), 50‐56. Retrieved from https://www.researchgate.net/profile/Juana-Coronado-Blanco/publication/344011812_Euplectrus_platyhypenae_Howard_1885_Hymenoptera_Eulophidae_en_el_control_biologico_de_plagas/links/5f9649f1299bf1b53e45dd8a/Euplectrus-platyhypenae-Howard-1885-Hymenoptera-Eulophidae-en-el-control-biologico-de-plagas.pdf

[11] Villegas-Mendoza, J. M., Sánchez-Varela, A., & Rosas, N. (2015). Caracterización de una Especie de Meteorus (Hymenoptera: Braconidae) Presente en Larvas de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) en el Norte de Tamaulipas, México. Southwestern Entomologist, 40(1), 161–170. Retrieved from https://www.researchgate.net/publication/276204500_Caracterizacion_de_una_Especie_de_Meteorus_Hymenoptera_Braconidae_Presente_en_Larvas_de_Spodoptera_frugiperda_Lepidoptera_Noctuidae_en_el_Norte_de_Tamaulipas_Mexico

[12] Zenner, I., Álvarez, A., & Barreto, S. (2006). Infl uence of Parasitism by Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera: Braconidae) on the Susceptibility of Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) to Insecticides. Neotropical Entomology, 35(6), 818–822. Retrieved from https://www.scielo.br/j/ne/a/z5FwgZhvycvWYdtTNm57Ybj/?format=pdf&lang=en

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